Der sich in einer persönlichen wie künstlerischen Krise befindende Komponist Gustav von Aschenbach begibt sich zu einem Urlaub nach Venedig. Im langen Vorspann des Films gleitet ein Dampfschiff im Morgengrauen in die Lagune der Stadt, während das überirdische Adagietto aus Mahlers 5. Sinfonie zu hören ist. Auf dem Deck sitzt der Komponist, in seinen Mantel geschlossen und mit einem Schal vor der Kälte geschützt, und blickt in die Weite.

In der Halle des Hotels auf das Abendessen wartend, fällt ihm eine Gruppe polnischer Jugendlicher auf, die von einer Gouvernante begleitet wird. Wie gebannt bleibt sein Blick auf dem schönen Knaben Tadzio hängen, der, mit einem englischen Matrosenkostüm bekleidet, gedankenverloren in den Raum schaut. Von diesem Bild ausgehend, gleiten Aschenbachs Gedanken zurück zu einem Gespräch mit dem Freund Alfried, einem Dirigenten, der einige seiner Werke aufgeführt hatte. In dieser Erinnerungsszene spielt Alfried auf einem Flügel Teile des Adagiettos, während Aschenbach, von der Metapher des Stundenglases ausgehend, über die Vergänglichkeit und den zunächst unmerklichen, dann schnellen Verlauf der Zeit sinniert. Dann sprechen sie über die Frage, wie Schönheit in der Kunst entstehen könne und ob die natürliche Schönheit der künstlerischen überlegen sei. Der Dirigent vertritt dabei gegen Aschenbach vehement die These, Schönheit könne nur natürlich entstehen und nicht durch Kunst geschaffen werden. Bei den Worten über die Schönheit wird das Gesicht Tadzios eingeblendet.

Einige Tage später betrachtet Aschenbach von einem Strandkorb aus Tadzio mit anderen Kindern im Sand spielen und wird bei dem Anblick zu Teilen einer Komposition inspiriert. In dieser Szene erklingt das Misterioso aus Mahlers 3. Sinfonie („O Mensch! Gib Acht!“).

Im weiteren Verlauf gelingt es dem Komponisten nicht, seine Gefühle für den Knaben platonisch zu meistern und weiter für sein Schaffen zu nutzen. Ohne jemals mit Tadzio zu sprechen, gerät er in einen erotischen Bann und verfolgt ihn und seine Familie heimlich durch die Stadt. Ein Versuch, seinen Gefühlen zu entkommen und die Stadt, in der die Cholera ausbricht, zu verlassen, scheitert. Immer mehr verliert sich der ältere Mann in den Gefühlen für den Jüngeren und seinen Tagträumen. Als Tadzios Familie abreist, verfolgt er den Jungen das letzte Mal zum Strand. Im Liegestuhl sinkt Aschenbach tot zusammen, ein Schweißausbruch führt dazu, dass die Farbe des gefärbten Haares über sein Gesicht läuft.